Identifying and modelling context sensitivity in the auditory system of the brain

Abstract

While it seems like an effortless task to make sense of sounds, it is in fact a formidable challenge to turn the continuous stream of pressure variations that reach our ears into meaning. This process relies on the ability to detect spectral sequences, but our understanding of how the brain accomplishes this has remained elusive. This thesis seeks to change that by uncovering the neural mechanisms which allow the auditory system to detect sequences in the stream of pressure variations we generally call sounds.

The work presented in this thesis utilises two approaches to shed light on how spectral sequences can be detected by the brain’s neural network. Publications 1 and 2 draw on computational modelling of hierarchical neural networks, while Publications 3 and 4 present new computational methods for analysing data from single-cell recordings. The first approach illustrates that synaptic depression, a form of short-term plasticity of connections between neurons, facilitates sequence selectivity in simulated hierarchical neural circuits in a manner consistent with experimental findings. Sequence selectivity emerges for sequences of increasing duration as the hierarchy is traversed, and single-cell and population responses exhibit stimulus-specific adaptation and mismatch responses, respectively. The second approach, in turn, resulted in new models (context models) for describing neural responses to arbitrary stimuli. These models can detect synaptic depression and sequence selectivity in single-cell recordings, two effects that the commonly used spectro-temporal receptive field is unable to capture. The context models were also found to be superior when compared to another commonly used model of neural behaviour, the multi-filter LN model. This observation held for both simulated data and real data from complex neurons in the visual cortex.

In conclusion, this thesis 1) highlights the idea that synaptic depression in a hierarchical network might be one of the underlying mechanisms which lets our brain detect sequences, and 2) yields new tools that could be used for investigating sequence selectivity in the brain. These results may therefore be useful for advancing our understanding of how populations of neurons can make sense of sounds.

Vi kan utan större ansträngning förstå ljud i vår omgivning, detta trots att uppgiften utgör en formidabel utmaning för vår hjärna. Våra öron uppfattar ett kontinuerligt flöde av tryckförändringar och dessa skall tolkas och ges mening. Den här signalbehandlingsuppgiften kräver att sekvenser bestående av ett stort urval av frekvenser måste kunna detekteras, men i dagsläget vet vi ännu inte hur vår hjärna lyckas med den bedriften. Denna avhandling strävar till att förändra detta genom att blottlägga de neurala mekanismerna som möjliggör detektering av frekvenssekvenser i flödet av tryckförändringar som vi normalt sett kallar ljud.

Arbetet som presenteras har tillämpat två olika tillvägagångssätt för att utforska hur vår hjärnas neurala nätverk kan detektera sekvenser. Publikationerna 1 och 2 använder matematiska modeller av hierarkiska neurala nätverk, medan publikationerna 3 och 4 presenterar nya metoder för att analysera mätdata från enskilda nervceller. Det första tillvägagångssättet lät oss illustrera hur synaptisk utmattning, en tillfällig förändring i kontakten mellan nervceller, kan leda till sekvensspecifik aktivitet i hierarkiska nätverk som motsvarar vad som observerats experimentellt. Hierarkiskt sett högre nivåer påvisade en förmåga att kunna detektera längre och längre sekvenser medan aktiviteten hos både enskilda celler och grupper uppvisade välkända karakteristiska drag för uppmätt aktivitet i hörsel centrat. Det andra till-vägagångssättet ledde i sin tur till nya metoder för att karakterisera aktiviteten i enskilda nervceller. Dessa analysmetoder kan känna igen spår av både synaptisk utmattning och selektivitet för specifika frekvenssekvenser, två fenomen som undgått tidigare metoder. Utöver påvisade vi att de nya metoderna kunde förutspå cellaktiviteten till följd av diverse stimuli bättre och att de därför även representerade en mer korrekt beskrivning av enskilda nervceller generellt.

Sammanfattningsvis har denna avhandling 1) påvisat att synaptisk utmattning kan bidra till detektering av sekvenser i hierarkiskt organiserade neurala nätverk, och 2) bidragit med nya verktyg för att analysera selektivitet för specifika sekvenser i aktiviteten hos enskilda nervceller. Resultaten bidrar därför till att utveckla vår förståelse för hur en grupp nervceller kan lyckas med bedriften att detektera och ge mening åt ljud i vår omgivning.